13世紀時羅切斯特主教聖約翰˙費舍爾(John Fisher)運用瑪格麗特7˙畢悠福特夫人(Lady Margaret Beaufort)的遺產,在劍橋建造了聖約翰的奧古斯丁醫院(Augustinian Hospital of St. John)。
1511年4月9日在取得羅馬教皇的批准後,聖約翰的奧古斯丁醫院改為聖約翰學院(St John's College)。
聖約翰學院現有11座庭院建築,為劍橋大學庭院校舍中數量最多的學院,也是校區最大的學院。學院建築以都鐸式詹姆斯時期風格為主,校舍大多建16、17世紀。
建於1514年的角塔,磚石門樓上有學院紋章。
校園內第一座都鐸式紅磚庭院建築完成於1516年。位於第三庭院(Third Court)的哥德復興式舊圖書館建於1624年。
1831年聖約翰學院的校園擴展到康河的西岸,同時建造了嘆息橋((Bridge of Sighs),新哥德式的新庭院(New Court)是康河西岸建造的第一座主要建築,中央突起的八角式外觀設計,使這棟庭院被戲稱為「結婚蛋糕。」。
北邊的禮拜堂為哥德復興式的建築,由建築師喬治˙吉爾伯特˙斯考特(George
Gilbert Scott)在1869年建造完成,內部是維多利亞形式的設計,彩繪玻璃是由著名的克雷頓與貝爾工作室(Clayton & Bell)製作的。
1967年新建了克瑞普斯大樓(Cripps Building)。
1994年在禮拜堂庭院(Chapel Court)內由愛德華˙科林南建築師事務所(Edward
Cullinan Architects)設計建造了新圖書館。
穿越聖約翰學院的康河上有除了嘆息橋外,還有一座建於1712年的「廚房橋(Wren bridge)」。
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